اعترف دستور الاتحاد السوفيتي بهيئة رئاسة مجلس السوفييت الأعلى (بين عامي 1938 و1989) واللجنة التنفيذية المركزية السابقة لمؤتمر السوفييت (بين عامي 1922 و1938) كأعلى أجهزة لسلطة الدولة في اتحاد الجمهوريات الاشتراكية السوفيتية خلال الفترات الفاصلة بين الدورات التشريعية. ومثلت هذه الهيئات، بموجب الدساتير السوفيتية لأعوام 1924 و1936 و1977، رئاسة جماعية للدولة في الاتحاد السوفيتي. وكان رئيس هذه الهيئات يؤدي شخصياً المهام الشرفية في معظمها والمخصصة لرئيس الدولة المنفرد، لكن الدستور لم يمنحه سوى القليل من السلطة الفعلية."
تأسس الاتحاد السوفيتي عام 1922. إلا أن أول دستور للبلاد لم يتم اعتماده إلا في عام 1924. قبل ذلك الوقت، كان دستور عام 1918 لجمهورية روسيا الاتحادية الاشتراكية السوفيتية بمثابة دستور الاتحاد السوفيتي. تم إنشاء اللجنة التنفيذية المركزية (CEC) استناداً إلى دستور جمهورية روسيا الاتحادية الاشتراكية السوفيتية لعام 1918. كان لديها هيئة رئاسية تضم مجموعة من الرؤساء الذين يُعتبرون رؤساء الدولة، وكان لديهم صلاحية تحديد ما إذا كانت مسائل الدخل والضرائب ستُخصص لميزانية الدولة وما إذا كانت ستُخصص للمجالس المحلية، بالإضافة إلى صلاحية تحديد الضرائب. في الفترات الفاصلة بين انعقاد مؤتمر السوفيتات، كانت اللجنة التنفيذية المركزية تتمتع بالسلطة العليا. بين جلسات مؤتمر السوفيت، كانت اللجنة التنفيذية المركزية مسؤولة عن جميع شؤون مؤتمر السوفيت. تم استبدال المجلس التنفيذي المركزي ومؤتمر السوفيتات بهيئة الرئاسة والمجلس الأعلى للسوفيت على التوالي من خلال عدة تعديلات على دستور عام 1936 في عام 1938.
بموجب دستور عام 1977، كان مجلس السوفيات الأعلى أعلى هيئة لسلطة الدولة والهيئة الوحيدة في البلاد التي تتمتع بالسلطة التشريعية. كانت جلسات مجلس السوفيات الأعلى تُعقد من قبل هيئة الرئاسة مرتين في السنة؛ ومع ذلك، يمكن عقد جلسات خاصة بناءً على أوامر من جمهورية الاتحاد . في حالة حدوث خلاف بين مجلس الاتحاد ومجلس القوميات، يمكن لهيئة الرئاسة تشكيل لجنة توفيق. إذا فشلت هذه اللجنة، فبإمكان هيئة الرئاسة حل مجلس السوفيات الأعلى والأمر بإجراء انتخابات جديدة. يتم انتخاب رئيس هيئة رئاسة مجلس السوفيات الأعلى، إلى جانب نائب الرئيس الأول وخمسة عشر نائباً آخرين، من قبل نواب مجلس السوفيات الأعلى. من الناحية العملية، لم يكن لرئيس هيئة الرئاسة تأثير يذكر على السياسة منذ تفويض سلطة المنصب إلى الأمين العام للحزب الشيوعي للاتحاد السوفيتي خلال حكم جوزيف ستالين .
تم إنشاء منصب الرئاسة في عام 1990، وكان من المقرر أن يتم انتخاب الرئيس، وفقًا للدستور المعدل، من قبل الشعب السوفيتي عن طريق الاقتراع المباشر والسري. ومع ذلك، فإن أول رئيس سوفيتي وآخر رئيس سوفيتي، ميخائيل غورباتشوف، تم انتخابه من قبل مجلس نواب الشعب المنتخب ديمقراطياً. فيما يتعلق بتفكك الاتحاد السوفيتي، لم تجر انتخابات وطنية لمنصب الرئيس. لكي يتم انتخاب شخص لهذا المنصب، يجب أن يكون مواطناً سوفيتياً وأن يكون عمره أكبر من خمسة وثلاثين عاماً ولكن أصغر من خمسة وستين عاماً. لا يجوز انتخاب الشخص نفسه رئيساً لأكثر من مرتين. كانت الرئاسة أعلى منصب في الدولة، وكانت أهم منصب في الاتحاد السوفيتي من حيث النفوذ والاعتراف، متجاوزة منصب رئيس الوزراء ، ومع حذف المادة 6 من الدستور السوفيتي ، منصب الأمين العام. مع إنشاء منصب الرئاسة، تم تقاسم السلطة التنفيذية بين الرئيس ورئيس الوزراء . مُنح الرئيس صلاحيات واسعة، مثل مسؤولية التفاوض على عضوية مجلس الوزراء مع مجلس السوفيات الأعلى؛ أما رئيس الوزراء، فكان مسؤولاً عن إدارة شؤون النخبة الحاكمة والشؤون الاقتصادية.