تبدأ قصة الديانة البهائية في تركمانستان قبل التوسّع الروسي في المنطقة، حينما كانت تحت نفوذ إيران. وبحلول عام 1887، شكّلت مجموعة من لاجئي البهائية الهاربين من عنف ديني في فارس مركزًا دينيًا في عشق آباد. وبعد فترة وجيزة – بحلول عام 1894 – أصبحت تركمانستان جزءًا من روسيا. وبينما كانت الديانة البهائية تنتشر في أرجاء روسيا، وتستقطب اهتمام العلماء والفنانين، شيّد المجتمع البهائي في عشق آباد أول مشرق الأذكار، وانتخب أحد أوائل التجميعات الروحية البهائية، وكان مركزًا للعلم والدراسة.
خلال الحقبة السوفيتية، أدّى الاضطهاد الديني إلى اختفاء المجتمع البهائي تقريبًا – ومع ذلك، فإن البهائيين الذين انتقلوا إلى المنطقة في خمسينيات القرن العشرين تمكنوا من التعرف على أفراد ما زالوا يعتنقون الديانة. وبعد تفكك الاتحاد السوفيتي في أواخر عام 1991، بدأت المجتمعات البهائية وهيئاتها الإدارية بالانتشار في دول الاتحاد السوفيتي السابق؛ ففي عام 1994، انتخبت تركمانستان تجمّعها الروحي الوطني الخاص بها. ولكن القوانين التي سُنّت عام 1995 في تركمانستان اشترطت وجود 500 تابع ديني بالغ في كل منطقة محلية لتسجيل أي مجتمع ديني، وهو ما لم تستطع أي جماعة بهائية تحقيقه. وحتى عام 2007، لم تكن الديانة قد وصلت بعد إلى العدد المطلوب للتسجيل، وتعرض بعض الأفراد لمداهمات في منازلهم بسبب الأدب البهائي.